L’origine du sexe et des eucaryotes modernes 

Colloque organisé par Patrick Forterre (Institut Pasteur, Paris), Céline Brochier-Armanet (Université Lyon 1) et Simonetta Gribaldo (Institut Pasteur, Paris) du 16 au 21 juillet 2012

Participants

Irina Arkhipova, Ricardo Benavente, Gareth Bloomfield, Céline Brochier-Armanet, Patrick Forterre, Danièle Gadelle, Simonetta Gribaldo, Joseph Heitman, John M. Logsdon, Bernard de Massy, Matthew Meselson, Christine Mézard, David Penny, Matej Vesteg, Adam S. Wilkins, Denise Zickler

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Résumé

Le colloque « The origin of sex and modern eukaryotes » a regroupé seize chercheurs provenant de différents pays (Etats-Unis, Nouvelle-Zélande, Allemagne, Royaume-Uni, Slovaquie, et France), parmi lesquels Monsieur Matthew Meselson, célèbre généticien américain qui démontra en 1958, avec Franklin Stahl, que le mode de réplication de l’ADN était semi-conservatif. Ce colloque faisait partie d’une série de rencontres qui a été organisée aux Treilles sur les thèmes de l’évolution ancienne (le dernier ancêtre commun universel-LUCA en 1996, l’origine des virus en 1999, l’origine du noyau cellulaire eucaryote en 2004, les dix ans de LUCA en 2006, les archées et l’arbre de la vie en 2009). L’objectif de ce colloque était d’échanger autour de l’origine du sexe, une des questions ouvertes les plus importantes en biologie évolutive, en réunissant les plus grands spécialistes de ce domaine avec des évolutionnistes afin de réfléchir individuellement et collectivement sur les implications évolutives des avancées les plus récentes réalisées autour de la méiose.

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Compte-rendu

L’origine du sexe (et donc de la méiose) est l’une des grandes questions ouvertes à l’heure actuelle en biologie évolutive. Cette question est particulièrement importante car elle est intiment liée à l’origine et à l’évolution des eucaryotes, dont nous faisons partie. En effet, si à long terme la reproduction sexuée s’est révélée avantageuse par certains côtés (augmentation de la variabilité génétique, élimination des mutations délétères, etc.), il est difficile de comprendre quels ont été les facteurs initiaux qui ont favorisé son émergence. L’objectif du meeting était de discuter de cette question sur la base des découvertes les plus récentes issues des domaines de la biologie moléculaire, de la biologie cellulaire et de la physiologie. Pour ce faire, nous avons réuni, d’une part des scientifiques de renommée mondiale, spécialistes des différents aspects du sexe travaillant sur des organismes modèles différents (animaux, plantes, champignons, amibes,…), et d’autre part des experts en biologie évolutive, génomique comparée et phylogénie moléculaire. Notre but était d’encourager les biologistes de la méiose à discuter de manière ouverte de leurs travaux et découvertes dans un contexte évolutif. Le rôle des évolutionnistes était double. Ils devaient présenter les avancées réalisées dans le domaine de l’évolution des eucaryotes, mais aussi déterminer de quelle façon les travaux réalisés sur la méiose pouvaient nous renseigner sur l’origine et l’évolution du sexe.

Patrick Forterre a ouvert le séminaire en rappelant les différentes raisons de son organisation. Il a cité en particulier la contribution importante réalisée par son équipe en 1997, à savoir que spo11, l’homologue eucaryote de la topoisomerase VI d’archées, était un élément clé de l’initiation de la recombinaison méiotique. Il a également rappelé les avancées réalisées autour de la question de l’origine du sexe au cours des dernières années ainsi que les questions restant encore en suspens.
Cette présentation a posé le cadre général du séminaire aux Treilles.

Plusieurs présentations portant sur l’origine, la diversité et l’évolution des eucaryotes ont fait le point sur l’état de l’art de cette thématique. Elles ont également fait ressortir les questions toujours sujettes à de vives controverses, comme l’origine des Eucaryotes et les liens qu’ils partagent avec les Archées (Simonetta Gribaldo), ou la chronologie de l’émergence des grandes différentes lignées d’eucaryotes (Céline Brochier-Armanet). L’émergence de la méiose a ensuite été discutée. S’il est admis que l’ancêtre commun à tous les eucaryotes (LECA) actuels présentait déjà de nombreux caractères cellulaires modernes, la présence presque ubiquitaire dans les différentes lignées eucaryotes des gènes impliqués dans la méiose supporte l’hypothèse que LECA réalisait également la méiose, soulignant le caractère ancien de ce processus (John Logsdon). Des modèles permettant d’expliquer l’apparition de la méiose et ses liens avec la mitose ont ensuite été proposés (Matej Vesteg, Adam Wilkins, Denise Zickler, David Penny).

De nombreuses hypothèses relatives au rôle initial de la méiose ont été discutées : s’agit-il à l’origine d’un mécanisme de réparation de l’ADN (Adam Wilkins) ? Est-ce une conséquence de l’invasion des génomes eucaryotes par des éléments transposables (Irina Arkhipova, Matthieu Meselson)? Ou encore, un moyen de rétablir un nombre correct de chromosomes suite à des processus de fusion (Matej Vesteg)? S’agissait-il d’une forme de parasexualité ? Comment les systèmes de détermination du sexe se sont-ils mis en place dans les différents groupes eucaryotes (Joe Heitman, Gareth Bloomfield)? Enfin, le maintien de la méiose dans la quasi-totalité des grands groupes eucaryotes et le devenir des quelques lignées qui semblent en avoir perdu la capacité a été abordée (Matthieu Meselson).

La chronologie d’émergence des différentes étapes de la méiose a été discutée collégialement, avec une emphase particulière sur la question de l’antériorité ou de la postériorité de l’étape de réduction du matériel génétique (passage de l’état diploïde à l’état haploïde) relativement à celle de reconstitution du pool chromosomique (retour à l’état diploïde à partir de deux cellules haploïdes) (Matej Vesteg, Adam Wilkins).

La méiose a également été abordée du point de vue moléculaire au travers d’exposés décrivant ses différentes étapes (appariement des chromosomes, formation des crossing-over, démêlage des chromosomes, migration des chromosomes, etc.) chez les champignons, les animaux, et les plantes (Denise Zickler, Christine Mézard, Joe Heitman). Ceci a permis de souligner des similitudes (héritage probable à partir de LECA) et différences (évolutions secondaires spécifiques aux différentes lignées) existant au niveau des grands groupes eucaryotes, mais également de mettre en lumière quelques paradoxes, comme celui du complexe synaptonémal. Cette structure essentielle pour le maintien de l’appariement entre les chromosomes homologues, prérequis indispensable à l’initiation des crossing-over et au bon déroulement de la méiose (Ricardo Benavente), a été identifiée par microscopie électronique chez plusieurs groupes d’eucaryotes, suggérant une origine ancienne à l’échelle des eucaryotes. Cependant il est devenu évident lors de ce colloque que les composants du complexe synaptonémal ne sont pas homologues d’un groupe eucaryote à l’autre (ex. entre les animaux, les plantes ou les champignons). Ceci pourrait signifier que ce complexe est apparu indépendamment dans les différents groupes eucaryotes, ou bien qu’il a subi une évolution très rapide aboutissant à une perte totale de similarité au niveau des séquences de ses composants. Enfin, une attention toute particulière a été portée à la protéine Spo11 à cause de son rôle crucial dans l’initiation de la recombinaison méiotique (Bernard de Massy, Danièle Gadelle). Cette protéine homologue de la topoisomérase VI est présente chez tous les eucaryotes, à l’exception notable de Dictyostelium discoideum, un représentant des amoebozoa présentant la particularité d’avoir trois types sexuels (Gareth Bloomfield).

Le colloque s’est achevé par une discussion générale mettant en perspective les échanges ayant eu lieu au cours de la semaine. Les participants se sont accordés sur le fait que l’émergence de la méiose résulte d’un processus complexe qui a précédé la diversification des eucaryotes modernes. Cependant, la chronologie précise des étapes qui ont permis sa mise en place reste encore à déterminer. Pour cela, il apparaît essentiel d’étudier les mécanismes de la méiose et les facteurs de détermination du sexe chez une plus large diversité d’eucaryotes. Par ailleurs, l’étude des cycles parasexuels ainsi que des liens fonctionnels reliant méiose et réparation de l’ADN sont apparus comme des pistes très prometteuses. Compte-tenu de la richesse des échanges qui ont eu lieu pendant le colloque et de la complémentarité des champs d’expertise des participants, il est très probable que plusieurs collaborations verront le jour à l’issue de ce colloque.